במשרד הביטחון

עם כניסתו לתפקיד ראש הממשלה בחר לוי אשכול להחזיק בתיק הביטחון ועמד בראש המשרד החל מקיץ 1963 ועד ליוני 1967. ככל תפקיד שבו נשא, גם במשרד הביטחון הנהיג שיטות עבודה של שיתוף ואת תהליך קבלת ההחלטות ערך לאחר בחינה מעמיקה של התרחישים עם חברי ועדת השרים לענייני ביטחון, כמו גם באמצעות שיחות בלתי אמצעיות עם אנשי מערכת הביטחון. פגישות שבועיות נהג לקיים עם 'פורום שר הביטחון' ובו היו חברים סגן השר, הרמטכ"ל (ראש המטה הכללי) וסגנו, ראש אגף המודיעין, בכירי משרד הביטחון ומומחים נוספים שהוזמנו על פי הצרכים המשתנים.

בחדר תדריכים צבאי

מקום מרכזי בסדר יומו במשרד ראה בנושא תקציב הביטחון והצטיידות באמצעי לחימה, אך יחד עם זאת ביקש לקדם ייעול מערכתי וריסון ההוצאות בכפוף ליכולת המשק. התאם לתפיסתו כי יש לקדם בנייתו של כוח הרתעה רב עוצמה, קידם שינויים ארגוניים רבים במבנה המבצעי של צה"ל ועסק רבות ברכש כלי נשק מודרניים. בביקוריו האסטרטגיים בארצות הברית ובבריטניה סוכמו אספקות רבות חשיבות של כלי טיס ושריון. גם בתחום יצוא הנשק הורגשה צמיחה גדולה של יותר מאלף אחוזים. בצד אלה, המשיך לייעל את תקציב הביטחון והורה על הפסקת תכניות הפיתוח של טכנולוגיות צבאיות שנועדו למטרות מחקר וייצוא ושלא לשימוש מבצעי.

נסיונות חוזרים ונשנים שנעשו בשנים 1966-1964 בשטח סוריה להטיית מקורותיו של נהר הירדן נענו באמצעות פעולות הרתעה אוויריות ואריטלריות. באותה עת החלה מערכת הביטחון להתמודד עם התחדשות החדירות של חוליות מחבלים מגבולות ירדן, סוריה ומצרים ואלו נענו בפעולות נקודתיות באמצעותן ביקש למנוע הסלמה אזורית. תמיכתו של אשכול במדיניות פעולות התגמול הניבה ב-1965 שלושה מבצעים צבאיים לסיכול פעולות אויב ולחיזוק כח ההרתעה (המבצעים צוק סלע, יהלום, חולה). לאחר חודשי רגיעה ארוכים, בנובמבר 1966 הגיב צה"ל (צבא ההגנה לישראל) על התחדשות החדירות במבצע צבאי בכפר סמוע, אך זה התדרדר ללחימה וזכה לביקורת בין-לאומית. אותה עת הודיעו מצרים וסוריה על חתימת הסכם הגנה הדדי והחלה מתיחות גדולה באזור.

בנובמבר 1966 החל צבא מצרים לתגבר כוחותיו בחצי האי סיני ופגע במטוסי סיור ישראלים, פעולות בעקבותיהן החליטה הממשלה על גיוס נרחב של כוחות מילואים. עת נרגעו הרוחות, בינואר 1967 הורגשה החמרה בגבול סוריה ובחודש אפריל הגיב צה"ל בפעולה אווירית. עם חידוש ההסלמה בגבול מצרים ונסיגת כוחות האו"ם (האומות המאוחדות) מן האזור, במאי 1967 גויסו 55 אלף חיילי מילואים והוצבו ככוח תגבור בנגב ובגליל המרכזי. צה"ל נותר במצב היכון עת ב-23 במאי סגרה מצרים את מיצרי טירן לכניסת כלי שיט ישראלים. תוך כדי כך פעלו אשכול, שר החוץ אבא אבן והנשיא האמריקני לינדון ג'ונסון לגיבוש פתרון דיפלומטי ולגיוס קבוצת מדינות לפריצת המצור הימי.

מלחמת ששת הימים עם יגאל אלון, ישראל טל וישעיהו גביש

המתיחות הגוברת מזה חודשים והניסיונות למיצוי פתרון דיפלומטי עוררו ביקורת ציבורית ופוליטית גדולה וקריאות למינוי שר ביטחון מקצועי. בעצת אשכול נרקמו מגעים לצירוף נציגי גח"ל (גוש חרות ליברלים) ורפ"י (רשימת פועלי ישראל) אל הממשלה ואל ועדת השרים לענייני ביטחון, אך בעוד נמשכו מגעים אלה והתארכות המערכה הדיפלומטית בעקבות כניסתה של ברית המועצות לפתרון המצב - חתמו מצרים וירדן על הסכם הגנה הדדי נוסף. ניסיונותיו של אשכול לשמור על שקט פנימי במערכת הפוליטית הסתיימו עם הסכמתו למסור את משרד הביטחון בידי נציג רפ"י משה דיין. עוד קודם לכניסתו הרשמית של דיין לתפקיד, ב-4 ביוני אישרה הממשלה נקיטת פעולה צבאית וראשית הלחימה שהתפתחה למלחמת ששת הימים. בבוקר המחרת השבית חיל האוויר הישראלי מאות מטוסי אויב ובצהרי ה-5 ביוני הושבעו השרים החדשים והוקמה ממשלת הליכוד הלאומי.

אשכול סיים את תפקידו כשר ביטחון והמשיך לפקח ולעקוב אחר מהלכי המלחמה והשלכותיה המדיניות כראש הממשלה. מתוקף תפקידו בראשות הממשלה חזר ושימש כשר הביטחון בפועל במהלך מרס 1968, עת נמנע מדיין למלא את תפקידו. במהלך תקופה זו פיקח על שני מבצעים צבאיים (מבצעי תופת ואסותא) למיגור קני מחבלים.